周诗晶，韩炳宏，姜佳昌，韩天虎，孙 斌，牛得草*
(1 兰州大学 草种创新与草地农业生态系统国家重点实验室，农业农村部草牧业创新重点实验室，草地农业教育部工程研究中心，草地农业科技学院，兰州 730020;2 甘肃省草原技术推广总站,兰州 730010)
黄土高原位于中国中北部，总面积约64.87 km2[1]，是世界上最大的黄土沉积区，也是中国水土流失最严重的地区。在人类活动干扰和气候变化的综合影响下，黄土高原生态环境不断恶化，生态系统服务功能降低。草原作为黄土高原分布面积最广的植被类型，不仅是黄土高原重要的生态屏障[2]，也是发展畜牧业的重要物质基础和生产资源。随退化草地的恢复，土壤地表发育有大面积的生物土壤结皮(biological soil crusts,BSCs)，进一步促进了草地的正向演替[3]。
生物土壤结皮是由隐花植物如藻类、地衣、苔藓及丰富的微生物群落与土壤颗粒胶结形成的一类有机复合体[4-5]，覆盖干旱半干旱生态系统70%的面积[1,6]。生物土壤结皮的发育过程改变了周围环境的土壤理化性质[7]，能够促进生态系统初级生产力[8-9]、增加碳、氮固存[10-11]，增强沙质稳定性并减少沙漠风蚀[8]，降低气候变暖对生态系统生产力的负面影响[12]，具有重要的生态功能[13]。此外，黄土高原中的生物土壤结皮还能有效消减由降雨引起的土壤流失[14-16]，对于黄土高原的水土保持具有重要意义。生物土壤结皮的发育过程由简单到复杂，可分为藻结皮、地衣结皮和藓结皮阶段，在某些条件下可略过地衣结皮直接发育为藓结皮。在发育过程中，一些混生结皮(如藻-地衣结皮、藻-藓结皮)中地衣和苔藓占总结皮的比例(盖度)，可作为判断该类型结皮的发育程度的依据，且在生物土壤结皮中，除优势种外还存在着许多原核生物和真菌等微生物群落，共同驱动生物土壤结皮发挥生态功能。然而，不同类型的生物土壤结皮对生态系统功能的贡献不同[11,17]。在干旱半干旱地区，生物土壤结皮可作为评判荒漠化发生、发展和逆转的指示生物[18-19]。因此，生物土壤结皮的发育和演替进程常被作为生态系统稳定性和退化生态系统恢复评价的重要指标[20]。
在生物土壤结皮的发育过程中，土壤肥力进一步增强，而目前有关生物土壤结皮的研究多集中于发育初期的藻结皮，对发育中后期地衣和苔藓结皮研究较少。因此本研究就黄土高原典型草原不同发育阶段的生物土壤结皮及其结皮下层土壤养分含量进行了分析比较，同时对不同盖度的混生结皮及其下层土壤养分进行了相关性分析，以期揭示生物土壤结皮发育对土壤养分特征的影响，为深入了解干旱半干旱地区环境生物土壤结皮系统的演替进程奠定基础，对于脆弱的黄土高原典型草原生态系统恢复有着重要的科学价值和实际意义。
1.1 研究区概况
试验在兰州大学半干旱气候与环境观测站开展(35°56′46″ N,104°8′13″ E)，该区地处黄土高原，为温带半干旱气候[21]，海拔1 965.8m，年降水量382 mm，年均气温6.7 ℃，年均无霜期90～140 d，蒸发量为1 343 mm，年日照时数约2 600 h[22]。植被类型为典型草原，主要优势植物有本氏针茅(Stipabungeana)、万年蒿(Artemisiagmelinii)、冷蒿(Artemisiafrigida)和赖草(Leymussecalinus)等，土壤多为灰钙土。
1.2 研究方法
1.2.1 样地设置2013年9月，于兰州大学半干旱气候与环境观测站围封地内选取一块较为平坦且生物土壤结皮分布较为均匀的土地作为实验样地。该样地自2005年10月开始围封，至试验取样已有8年。调查的结皮类型包括藓结皮、地衣结皮和藻结皮(图1)。
1.2.2 样品采集(1)生物土壤结皮生物体养分含量及其结皮下层土壤养分特征关系取样 选取相隔约20 cm的藓结皮(M-crust)和地衣结皮(L-crust)，用拇指钻取地表以下0～3 cm土壤，每个样点取4钻混合为1份土样，风干后的土壤样品，过0.25 mm筛后，用橡胶棒吸附以去除土壤内的细根等杂质，以供后续养分分析。另外，用小铲收集该4钻位点的藓类和地衣结皮(图2)，于实验室内将生物土壤结皮的生物体与土壤进行分离，用水冲洗干净附着的土壤后，将结皮生物体置于105 ℃烘箱杀青30 min，后于65 ℃烘干至恒重。烘干后的结皮生物体样品采用球磨仪粉碎，以供后续养分测定分析。每样点间隔约2 m，藓类和地衣结皮及其下层土壤各取20个样品。
(2)生物土壤结皮发育盖度及其微生境土壤养分特征关系取样 在样地内，采用目测法以“S”形均匀选取不同盖度的混生藓类和地衣结皮各30个，使圆形取样器(直径约为10 cm)中的结皮盖度均匀分布在0～100%之间，每样点间隔约1 m，同时采集圆形取样器中地表以下0～3 cm的土壤样品。风干后的土壤样品，过0.25 mm筛后，用橡胶棒吸附以去除土壤内的细根等杂质，供后续养分分析。
1.2.3 样品分析土壤全氮(total nitrogen,TN)和全磷(total phosphorus,TP)采用流动注射分析仪测定(FIAstar 5000)[23]；
钠(Na)、钾(K)、钙(Ca)元素采用火焰光度计测定；
铁(Fe)、锰(Mn)、镁(Mg)、铜(Cu)和锌(Zn)元素采用原子吸收分光光度计测定[24-25]。生物土壤结皮养分除TN采用有机元素分析仪测定外，其他元素测定方法同土壤样品。
1.3 数据分析
采用Excel 2018和SPSS 16.0结合进行统计分析,并用Excel 2018绘制散点图。以Q值检验法除去数据中不符合条件的值，采用独立样本t检验方法分析藓结皮和地衣结皮生物富集系数差异性；
采用配对样本t检验分析同一结皮不同组分(结皮生物体和结皮下层土壤)间的养分差异性，生物富集系数=结皮生物体养分含量/结皮下层土壤养分含量×100%[26]。
2.1 生物土壤结皮生物体及其微生境的土壤养分特征
对不同结皮生物体(藓类和地衣)的同一组分(结皮生物体和结皮下层土壤)养分含量进行分析发现，除藓结皮下层土壤中TN含量显著高于地衣结皮下层土壤外，其余养分在两类结皮结皮下层土壤中差异不明显(表1)。对于结皮生物体来说，常量养分TN含量在两类结皮生物体中的差异不明显，而TP和K则表现为藓结皮生物体显著高于地衣结皮。在微量矿质养分中，除地衣结皮生物体中Ca含量是藓类结皮生物体的8.8倍，Ca含量在两类结皮生物体中的差异十分显著外，其余养分(Na、Cu、Fe、Mg、Mn、Zn)均表现为藓类结皮生物体显著高于地衣结皮生物体。
表1 生物土壤结皮生物体养分与土壤养分含量特征统计表Table 1 Statistics on the nutrient and soil nutrient content characteristics of biological soil crust organisms
生物土壤结皮生物体对养分的富集具有选择性(表1)。对于土壤中的常量元素(N、P和K)，藓类和地衣生物体对TN和TP的富集作用明显，其结皮层生物体TN、TP含量显著高于其结皮下层土壤，尤其是TN，其富集系数分别高达807.4%和950.8%；
而对K无明显富集作用。此外，对于土壤中的微量元素，藓结皮生物体对Cu和Zn也有较强富集作用，其富集系数分别为122.4%和244.5%；
地衣结皮生物体则对Ca的富集作用较强，其富集系数为208.6%。其余矿质养分元素(Na、K、Fe、Mg和Mn)在藓类和地衣结皮生物体中的富集效应不明显，且其均表现为结皮生物体中的含量显著低于结皮下层土壤。
2.2 生物土壤结皮发育盖度与其微生境土壤养分的相关性分析
对不同盖度的生物土壤结皮及其对应的下层土壤养分含量进行相关性分析发现，无论是藓类结皮还是地衣结皮，两者之间均无显著线性相关关系，且不同盖度的生物土壤结皮其微生境土壤养分含量集中分布在一定范围内(图3)。对于土壤中的常量养分，藓类和地衣结皮中的TN和TP含量分别集中在0.8～2.0 mg·g-1和0.6～1.5 mg·g-1；
而K含量变化范围较大，分布在19～27 mg·g-1之间。
图3 生物土壤结皮盖度与其土壤养分特征关系Fig.3 Relationship between biological soil crust cover and its soil nutrient characteristics
对于微量矿质养分，不同盖度的藓类和地衣结皮微生境Cu、Mn和Zn养分含量十分相近，分别集中在0.04～0.05 mg·g-1、0.63～0.70 mg·g-1和0.12～0.16 mg·g-1之间。而不同盖度的藓类和地衣结皮Na、Ca、Fe和Mg养分含量变化范围较大，分别分布在13～19 mg·g-1、50～80 mg·g-1、25～33 mg·g-1和24～28 mg·g-1之间。对不同盖度藓类与地衣结皮微生境土壤养分进行均值分析发现，藓结皮微生境土壤中TN、TP、Ca、Na、K、Fe和Cu含量高于地衣结皮，其余元素在两类结皮间差异不明显(表2)。
表2 不同盖度藓结皮和地衣结皮微生境平均土壤养分特征Table 2 Average soil nutrient characteristics of moss crust and lichen crust microhabitats at different cover levels
3.1 生物土壤结皮生物体及其微生境的土壤养分特征
生物土壤结皮的形成和发育显著增加了其微生境土壤养分含量，是养分贫瘠的生态系统获取养分的重要途径[27]。本研究结果表明，藓结皮及其结皮下层土壤中的TN含量均高于地衣结皮，且两者的结皮下层土壤TN含量差异显著，这与Pietrasiak等[28]的研究结果相同。Pietrasiak等[28]研究发现，氮固定效率在不同结皮类型中差异显著，蓝藻结皮的固定能力显著高于其他类型的结皮，苔藓类和绿藻结皮也表现出较高的固定率，这是因为虽然苔藓不固定氮，但它往往伴随着固氮蓝藻生长，这些蓝藻可能是藓结皮固氮能力升高的原因，因此本研究中藓结皮及其下层土壤表现出较高的TN含量。本研究结果显示，微量矿质养分Na、Fe、Mg和Mn，在藓结皮中的含量均显著高于地衣结皮，这可能是因为，藓结皮的发育程度较地衣结皮更高，对养分具有更明显的累积效应[29]，因此其内部养分含量显著高于地衣结皮。
本研究结果表明，藓结皮和地衣结皮对土壤养分的富集作用明显，尤其是TN和TP，其生物富集系数分别高达807.4%和950.8%。然而，不同种类的生物土壤结皮对养分的富集作用不尽相同。研究发现，藓结皮对Cu和Zn(富集系数分别为122.4%和244.5%)具有富集作用，而地衣结皮则对Ca(富集系数208.6%)具有富集作用。由此可见，对于土壤中的微量矿质元素，藓结皮对Cu和Zn较其他养分优先利用，而地衣结皮对Ca的需求最高，可能是因为藓结皮和地衣结皮对不同矿质养分元素的喜好具有差异性。已有研究表明，生物土壤结皮的存在通常与其生境周围植物组织中Cu、Zn和K含量的增加有关[30]，因此，结皮生物体中较高的Cu、Zn和K含量可能是生物土壤结皮发育的先决条件。Harper等[30]认为，生物土壤结皮其生境周围的维管植物根系与其竞争土壤种的矿质养分，如Fe、Mn、Na、P、Zn等，钙质、沙质土壤中常缺乏此类元素。因此，藓结皮和地衣结皮对不同矿质养分富集作用的差异也有可能是由维管植物的竞争造成的。但由于本研究未涉及生物土壤结皮生境周围的维管植物，还需进一步深入研究。不同类型生物土壤结皮对养分富集作用不同，在后续的研究中，我们要对生物土壤结皮类型进行更明细的划分，了解微生物在生物土壤结皮发育过程中的互相作用机制，以明晰生物土壤结皮发育与土壤养分特征的关系。
3.2 生物土壤结皮发育盖度与微生境土壤养分的相关特征
生物土壤结皮盖度是干旱半干旱地区生态系统的重要评价指标和生态学参数,对于实现生态环境监测具有重要意义。同时，生物土壤结皮的形成和发育也显著增加了土壤有机质(Soil Organic Matter,SOM)的含量，且高盖度生物土壤结皮SOM含量高于低盖度[31]。而本研究结果显示，无论藓结皮还是地衣结皮，其结皮盖度与下层土壤养分含量之间并无显著线性相关关系，说明生物土壤结皮下层的土壤养分并不随结皮盖度的增加而增加，这与Raúl的研究成果——Ca对结皮的盖度有积极影响不一致[32]。这可能是因为，SOM来源于植物、动物以及微生物残体，极易受环境和人类活动的影响[33]；
而土壤中的矿质元素养分主要来源于成土母质，且成土母质是决定其含量的最主要因素[34]，因此不同盖度生物土壤结皮的土壤养分含量较为一致，其盖度与土壤养分间的正相关关系不明显。对不同盖度藓类和地衣结皮下层的土壤进行均值分析比较，发现发育有藓结皮的土壤TN、TP、Na、K、Ca、Cu、Fe含量高于地衣结皮，而、Mg、Mn和Zn含量与地衣结皮土壤无明显差异或略低于地衣结皮，这与2.1中藓类和地衣结皮微生境土壤养分的结果略有不同。这是因为2.1中是来自于100%盖度生物土壤结皮的微生境土壤，而本节是盖度均匀分布在0～100%间的生物土壤结皮微生境土壤的均值，存在其他非隐花植物的干扰，因此两者之间不具有比较性。生物土壤结皮的形成发育是一个高度动态的变化过程，在生物土壤结皮与土壤理化性质相互影响的过程中，各土壤因子也在单独或交互地影响着生物土壤结皮有机体的生理活动，进而影响生物土壤结皮的发育过程[35]。因此，在以后的研究中，描述土壤理化性质动态变化过程中生物土壤结皮形成机制以及生物土壤结皮发育过程中土壤理化性质的变异十分必要。另外，研究土壤因子在生物土壤结皮形成发育过程中的作用机理，定量确定关键土壤因子也是需要解决的问题。
不同类型生物土壤结皮生物体对土壤养分的吸收与富集存在差异，藓结皮生物体对TN、TP、Cu和Zn的生物富集作用较强，而地衣结皮生物体对TN、TP和Ca的生物富集作用较强；
相较于地衣结皮，藓结皮对养分的累积效应更强，发育有藓结皮的土壤中的TN含量显著高于地衣结皮，且除Ca外，藓结皮生物体中TP、Na、K、Cu、Fe、Mg、Mn和Zn均显著高于地衣结皮；
(3)混生结皮中地衣或苔藓盖度与其对应的土壤养分含量之间无显著线性相关关系，且不同盖度的地衣或苔藓结皮的土壤养分含量均集中在一定变化范围内。
本研究分析了黄土高原不同发育阶段的生物土壤结皮及其结皮下层土壤养分，揭示了生物土壤结皮发育对土壤养分特征的影响，对脆弱的黄土高原典型草原生态系统恢复有着重要的科学价值和实际意义。但本研究仅按优势种将生物土壤结皮划分为藻结皮、地衣结皮和藓结皮三大类，若能通过高通量测序等技术手段确定结皮中隐花植物群落类型，探究微生物在生物土壤结皮发育过程中与土壤的相互作用机制，有助于理解生物土壤结皮发育与土壤养分特征的关系。
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